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Ursprünglich waren die Quästoren den Konsuln als Gehilfen zugeordnet. Diese Funktion existierte noch in der hohen Kaiserzeit, als jeder Konsul über zwei quaestores consulis verfügte. Mit der Zeit wurde der Aufgabenbereich der Quästoren erweitert, und neben der Tätigkeit als Untersuchungsrichter waren sie auch mit der Verwaltung der Staatskasse betraut, der Eintreibung von Steuern und Pachten und der Betreuung des Staatsarchives. Während der Kaiserzeit waren die Quästoren auch für die Ausrichtung der Gladiatorenspiele verantwortlich. Analog zu den quaestores consulis gab es in dieser Zeit auch jeweils zwei quaestores Augusti, die im Senat Reden des Kaisers verlasen.
Mit der Ausweitung der Pflichten eines Quästors wurde auch deren Zahl vergrößert. Waren es anfangs nur zwei, so betrug ihre Zahl seit 421 v. Chr. vier, von denen zwei den Konsuln zugewiesen waren, zwei in Rom verblieben (quaestores urbani). Seit 267 v. Chr. gab es vier weitere Quästoren zur Verwaltung der Flotte. Seit der Einrichtung mehrerer Provinzen wurde je ein Quästor dem Statthalter zugewiesen, so dass ihre Gesamtzahl weiter erhöht wurde. Sulla setzte sie auf 20 fest, Caesar verdoppelte ihre Zahl auf 40. Augustus reduzierte die Zahl der Quästoren wieder auf 20.
Das Mindestalter für die Bekleidung der Quästur war seit Sulla auf 30 Jahre festgesetzt, Augustus senkte es auf 25. Die Quästur war Voraussetzung für die Bekleidung des Amtes als kurulischer Ädil (meist durch Patrizier), plebejischer Ädil (nur Plebejer) oder als Volkstribun (nur Plebejer). Nach der Bekleidung der Quästur wurde man seit Sulla normalerweise in den Senat aufgenommen.
Während der Kaiserzeit verlor das Amt rasch an Bedeutung und verschwand schließlich. In der Spätantike gab es dann das wohl von Konstantin dem Großen eingeführte Amt des quaestor sacri palatii. Dieser war eine Art „Justizminister“ des Kaisers und hatte mit dem republikanischen Quästor nicht mehr viel gemein.
Quästoren gab es als städtische Amtsträger auch in vielen Provinzstädten des römischen Reichs.
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